Exploración de opciones alternativas de administración de insecticidas en un “señuelo doméstico letal” para el control del vector de la malaria

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 4820 (2023) Citar este artículo

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In2Care EaveTube es una modificación de la casa diseñada para bloquear y matar a los mosquitos de la malaria utilizando una red electrostática tratada con insecticida en polvo. Un estudio anterior demostró una duración prolongada de la acción efectiva de las redes electrostáticas tratadas con insecticida en un entorno de semicampo. Como parte de un ensayo controlado aleatorio por grupos (CRT) de la intervención de EaveTube en Costa de Marfil, investigamos la eficacia residual de un insecticida piretroide desplegado en EaveTubes en condiciones de uso de aldea. También exploramos el alcance del uso de las tecnologías de control de la malaria existentes, incluidos los MILD y el IRS, como métodos alternativos para administrar insecticidas en el señuelo doméstico letal. La eficacia de la beta-ciflutrina se controló a lo largo del tiempo mediante el método del “bioensayo en tubo de alero”. La mortalidad de los mosquitos Anopheles gambiae resistentes a los piretroides expuestos a beta-ciflutrina fue > 80% después de 4 meses. El impacto (mortalidad de mosquitos) de los tubos de PVC recubiertos con pirimifos metílico fue similar al del inserto tratado con beta-ciflutrina (66,8 frente a 62,8%) en experimentos de liberación y recaptura en cabañas experimentales. La eficacia fue significativamente menor con todos los MILD evaluados; sin embargo, el techo de PermaNet 3.0 indujo una mortalidad de mosquitos significativamente mayor (50,4%) en comparación con los MILD Olyset Plus (25,9%) e Interceptor G2 (21,6%). La eficacia de los métodos de administración alternativos duró poco y la mortalidad disminuyó por debajo del 50 % en 2 meses en los bioensayos de actividad residual. Ninguno de los productos probados pareció superior a los tratamientos en polvo. Por lo tanto, se requiere más investigación para identificar opciones adecuadas de administración de insecticidas en EaveTube para el control del vector de la malaria.

Los principales métodos de control de vectores de la malaria que se utilizan actualmente son los mosquiteros insecticidas de larga duración (MTILD) y la fumigación residual en interiores (IRS). Estos métodos previenen la transmisión de enfermedades al atacar los comportamientos de los mosquitos que ocurren dentro de las casas, es decir, alimentarse de sangre y descansar1,2. Aunque estas estrategias han contribuido a la mayor parte de la reciente reducción de la carga de malaria en el África subsahariana3, la enfermedad sigue siendo un importante problema de salud pública, cobrándose alrededor de medio millón de vidas al año4. Se necesitan nuevas herramientas dirigidas a los mosquitos que sobreviven a la exposición a superficies tratadas con insecticidas5 y a los que pican fuera de las horas de dormir y al aire libre6 para aprovechar los avances recientes y cumplir el objetivo de control establecido en la Estrategia Técnica Mundial de la Organización Mundial de la Salud (OMS)7.

Una mejor comprensión de la ecología y el comportamiento de los mosquitos8 podría contribuir al diseño de nuevas estrategias de control. Hay pruebas de que los vectores africanos de la malaria tienen una fuerte preferencia por utilizar los huecos de los aleros (el espacio entre el techo y la pared) que se encuentran en muchas casas africanas tradicionales como punto de entrada. Este comportamiento ofrece oportunidades de control de vectores; por ejemplo, se podría evitar que los mosquitos que buscan huéspedes entren en las casas bloqueando los huecos de los aleros y otras aberturas en las paredes de las casas9,10. La evidencia de una serie de ensayos controlados aleatorios y observacionales sugiere que las modificaciones en las casas que previenen la entrada de mosquitos se asocian con una reducción de las picaduras de mosquitos en interiores y con la transmisión de malaria11,12,13,14. Aunque la mejora de las viviendas ha contribuido a la eliminación de la malaria en los países desarrollados, su potencial como herramienta de control de vectores sigue estando en gran medida subexplotado en África. Sin embargo, existe un interés creciente en añadir mejoras en las viviendas al actual arsenal de control de la malaria15.

Si bien bloquear los aleros de las casas impide la entrada de mosquitos, la fuerte afinidad que tienen los mosquitos por esta abertura significa que puede ser objeto de un tratamiento con insecticida. In2care EaveTube es una intervención de modificación de viviendas clasificada genéricamente como “señuelo doméstico letal” (https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/274451/WHO-CDS-VCAG-2018.03-eng.pdf) por el Grupo Asesor de la OMS sobre Control de Vectores (VCAG). La intervención EaveTube consiste en tomar secciones de tubería de plástico y equiparlas con un inserto blindado e instalarlas en un espacio de alero cerrado. El inserto de red electrostática colocado dentro del tubo se trata con una formulación de insecticida en polvo que administra una dosis letal a los mosquitos cuando intentan ingresar a las casas para alimentarse de sangre. Así, el señuelo doméstico letal, en este caso, consta de un componente físico compuesto por un mosquitero (que bloquea la entrada de mosquitos) y un componente químico (insecticida) que se utiliza para tratar el mosquitero. El potencial de EaveTubes, combinado con mejoras generales de la casa para bloquear la entrada de mosquitos (por ejemplo, rellenar huecos en los aleros, proteger ventanas, reparar puertas, etc.) para controlar los vectores de malaria y reducir la transmisión, se demostró en una serie de estudios de semicampo y de modelado12 ,13,16,17,18. Además, un reciente ensayo controlado aleatorio por grupos demostró una reducción del 38% en la incidencia de malaria en niños que viven en casas equipadas con In2Care EaveTubes más detección domiciliaria, además del MILD con piretroides estándar, en un área de alta transmisión de malaria y resistencia a los piretroides en el centro de Costa de Francia. Marfil19.

El inserto dentro del In2Care EaveTube tiene un recubrimiento electrostático especial que mejora la biodisponibilidad de los insecticidas formulados en polvo en la superficie de la red20. La evidencia de trabajos anteriores muestra que varios ingredientes activos y formulaciones se pueden implementar en redes electrostáticas con buenos resultados cuando se aplican recientemente20, pero sólo el piretroide beta-ciflutrina fue efectivo durante un período prolongado (9 meses)16, aunque esta medida de actividad residual fue obtenidos en condiciones controladas.

Si bien las redes electrostáticas tratadas con insecticida tienen potencial para controlar los mosquitos resistentes a los insecticidas, existe margen para aprovechar tecnologías alternativas de administración de insecticidas, incluidos los MILD de nueva generación y los insecticidas IRS, para lograr un efecto similar cuando se insertan o se aplican en un sistema de administración similar a un tubo de alero21. Están llegando al mercado nuevos MILD, tratados con una mezcla de un piretroide y un sinérgico (butóxido de piperonilo (PBO)22,23,24,25), un regulador del crecimiento de insectos (piriproxifeno (PPF)26,27,28) o un insecticida pirrol (clorfenapir29,30,31,32). Asimismo, existen nuevos productos del IRS formulados con el insecticida organofosforado pirimifos metil33, el neonicotinoide clotianidina34 o la metadiamida broflanilida35. Estos nuevos productos son eficaces contra los mosquitos resistentes a los piretroides y, por tanto, en principio, podrían utilizarse como señuelo doméstico letal en zonas con vectores resistentes a los piretroides. La capacidad de producción y despliegue de productos tipo IRS y MTILD también está bien establecida, por lo que aprovechar estas tecnologías podría facilitar la implementación a gran escala del enfoque.

El presente estudio tuvo como objetivo investigar: (1) la actividad residual de los insertos In2Care EaveTube tratados con piretroides en condiciones de campo, y (2) prueba de principio para formas alternativas de administrar insecticidas en un señuelo doméstico letal, ya sea mediante el uso de redes de MILD de nueva generación. o sumergir el tubo en soluciones insecticidas.

Se realizaron experimentos con mosquitos Anopheles gambiae sensu lato (sl) recolectados alrededor de Bouaké, en el centro de Costa de Marfil. Esta población de mosquitos tiene una alta prevalencia de resistencia a las principales clases de mosquitos adulticidas, incluidos los piretroides36,37,38. Los mosquitos se recolectaron como larvas de los sitios de reproducción utilizando el método de inmersión y se criaron hasta convertirse en adultos en un insectario en condiciones controladas de temperatura y humedad (27 ± 2 °C, 60 ± 20% RH). Las larvas se alimentaron con alimento molido para peces bebés Tetramin. Los mosquitos adultos que emergieron de las pupas se colocaron en jaulas con malla de 30 cm x 30 cm y se mantuvieron en una solución de miel al 10% hasta el momento de la prueba.

Esta evaluación se realizó como parte de un ensayo controlado aleatorio (TRC) por grupos en el centro de Costa de Marfil. Se seleccionaron cuarenta aldeas para el CRT, la mitad asignadas al cribado domiciliario más EaveTubes (SET) y la otra mitad como controles39. Todas las aldeas recibieron nuevos MILD, por lo que el objetivo del CRT fue investigar si SET proporciona un beneficio protector adicional contra la transmisión de malaria además de los MILD. Se seleccionó beta-ciflutrina para el CRT porque este producto estaba registrado para su uso en el país y los resultados de un estudio previo indicaron una actividad duradera (> 9 meses) de este piretroide en insertos electrostáticos de EaveTube en condiciones controladas de semicampo16.

In2care trató mecánicamente los insertos instalados en las casas de las 20 aldeas de intervención con una formulación en polvo humectable sin diluir de beta-ciflutrina al 10 % (Tempo 10, Bayer). La dosis de insecticida aplicada estuvo en el rango de 300 a 500 mg por inserto.

Para monitorear la eficacia de los insertos tratados en condiciones de campo en casas reales, se probó mensualmente la actividad residual usando una submuestra de insertos de las aldeas de estudio utilizando el método de bioensayo en tubo de alero.

El procedimiento de este bioensayo fue descrito en detalle en Oumbouke et al.16. En resumen, el ensayo consta de un tubo de plástico de 20 cm de largo que contiene un inserto de manera que quede al ras con un extremo del tubo y los mosquitos se introducen en el tubo a través del extremo opuesto, que está equipado con una red sin tratar para mantener a los mosquitos fuera. dentro del tubo. Una botella de plástico de 1,5 litros llena de agua caliente y envuelta en calcetines usados la noche anterior se colocó detrás del inserto y sirvió como señal para el anfitrión. Los mosquitos, atraídos por las señales de calor y olor, entran en contacto con el inserto cargado de insecticida. El ensayo con tubo de alero es similar al ensayo con botella MCD descrito anteriormente40 en el sentido de que ambos imitan la interacción entre los mosquitos que buscan huéspedes y las superficies tratadas con insecticida. Para aumentar la actividad de búsqueda de huésped, se privó de azúcar a los mosquitos durante 6 h antes de la prueba. Aproximadamente 100 mosquitos en lotes de 20 a 25 fueron expuestos durante 1 h en el bioensayo del tubo del alero. Después de la exposición, los mosquitos fueron liberados en jaulas con redes y se les proporcionó una solución de miel al 10% y se anotó la mortalidad después de 24 h.

Cada mes se tomaron muestras de cuatro insertos tratados con beta-ciflutrina de cada aldea de EaveTube para realizar pruebas. La cantidad de insertos probados se basó en limitaciones logísticas en el campo. Las pruebas de bioeficacia se realizaron mensualmente hasta que la actividad disminuyó por debajo del 80 % de mortalidad, momento en el que todos los insertos en las aldeas fueron reemplazados por insertos recién tratados.

En estudios previos de semicampo se demostró que las redes electrostáticas en tubos tratadas con insecticida producen una reducción significativa en la supervivencia de los mosquitos durante la noche12,16,17,18. Los experimentos descritos aquí exploran alternativas a las redes electrostáticas para administrar insecticidas en este sistema. Se probaron los siguientes métodos de entrega en cabañas experimentales rodeadas por un recinto (Fig. 1) en la estación de campo de M'bé cerca de Bouaké, en el centro de Costa de Marfil:

(A) Estilo de cabaña experimental de África occidental en el campo de arroz de M'Be, en el centro de Costa de Marfil, (B) Cabaña experimental de África occidental equipada con aleros y rodeada por un recinto.

Los insertos In2Care EaveTube (In2Care, Países Bajos) recubiertos con una formulación en polvo humectable sin diluir de beta-ciflutrina al 10 % (Tempo 10, Bayer) sirven como control positivo. La dosis de insecticida aplicada estuvo en el rango de 300 a 500 mg por inserto.

PermaNet 3.0 es una red insecticida de larga duración fabricada por Vestergaard SA (Suiza). El panel superior, que se probó en el presente estudio, está hecho de tela de polietileno monofilamento (100 denier) y se trata con una mezcla del piretroide deltametrina a 4 g/kg y el sinérgico butóxido de piperonilo (PBO) a 25 g/kg. Los paneles laterales (no probados aquí) están hechos de tejido de poliéster multifilamento (75 denier) con una parte inferior reforzada incorporada con deltametrina a 2,8 g/kg.

Olyset Plus es una red insecticida de larga duración fabricada por Sumitomo Chemical (Japón). La red está hecha de hilo de polietileno monofilamento de alta densidad de 150 denier que incorpora una mezcla del piretroide permetrina a 20 g/kg y PBO a 10 g/kg en todos los paneles de la red.

Interceptor G2 es una red de larga duración fabricada por BASF (Alemania). La red es un MILD de doble actividad compuesto de fibras tejidas de poliéster multifilamento que incorporan una mezcla del piretroide alfa-cipermetrina a 2,4 g/kg y el insecticida pirrol clorfenapir a 4,8 g/kg.

El organofosforado pirimifos metílico es un insecticida recomendado por la OMS que se utiliza ampliamente en las campañas del IRS. En el presente estudio se probó la formulación en suspensión de cápsulas de pirimifos metílico (Actellic CS, Basilea, Suiza).

El rendimiento semi-campo de los tratamientos alternativos con tubos se probó en dos cabañas experimentales en la estación de campo de M'bé, cerca de Bouaké, en el centro de Costa de Marfil. Las cabañas son de diseño de África occidental41 y miden 3,25 m de largo, 1,76 m de ancho y 2 m de alto. Las paredes interiores de las cabañas son de ladrillo de hormigón, con techo de chapa ondulada. Se colocó una cubierta de plástico sobre el tejado a modo de techo. Cada cabaña fue construida sobre una base de concreto con un foso lleno de agua, para evitar que los depredadores invertebrados se aprovechen de los mosquitos muertos o derribados. Se hicieron varias modificaciones a las cabañas para estos experimentos: (1) se perforaron seis agujeros al nivel del alero (a 1,7 m del suelo) en tres lados de la cabaña (dos agujeros en cada lado), (2) tubos tratados con insecticida se colocaron en los agujeros, (3) se construyó un recinto alrededor de cada cabaña para permitir la recaptura de mosquitos fuera de la cabaña (Fig. 1). El cerramiento de semicampo consta de un marco de madera erigido sobre una base de hormigón, a 50 cm de la pared exterior de la cabaña. El techo estaba hecho de láminas de plástico que se extendían más allá del borde del recinto a modo de alero para evitar la entrada de lluvia. La mitad inferior del marco estaba hecha de paneles de madera y la mitad superior estaba protegida con una red de polietileno. Se instalaron láminas de plástico blanco en el suelo del recinto para facilitar la recogida de mosquitos muertos. Se colocó una puerta de acceso con cremallera en la parte frontal de la cabaña para permitir la entrada y salida del recinto.

En el primer experimento, se cortaron seis muestras de redes de 30 cm × 30 cm de los MILD y se colocaron en tubos en una cabaña experimental (la intervención). Se colocaron seis trozos de red sin tratar del mismo tamaño en la segunda cabaña experimental, ubicada a 50 m de distancia (el control). Las muestras de redes se cortaron de Olyset Plus e Interceptor G2 y del panel de techo de PermaNet 3.0 y se evaluaron en diferentes ocasiones.

En un segundo experimento, los tubos se sumergieron en una solución acuosa de pirimifos metílico a 10 g/m2. Los tubos se trataron enrollando un tubo a la vez en una solución insecticida durante 5 minutos y posteriormente se dejaron secar durante 24 h antes de realizar la prueba. Los tubos tratados con pirimifos metílico se examinaron con una red sin tratar (la intervención). En paralelo se probó una cabaña de control equipada con un tubo sin tratar que contenía una red sin tratar (el control). En el tercer experimento, se instalaron seis insertos recién tratados con beta-ciflutrina en una cabaña experimental (la intervención) y seis insertos sin tratar se colocaron en tubos en una segunda casa experimental (el control).

Se reclutó a dos voluntarios adultos para dormir en las cabañas. Los voluntarios que dormían rotaban entre cabañas en noches consecutivas para tener en cuenta cualquier diferencia potencial en el atractivo para los mosquitos. Los voluntarios entraron en la cabaña a las 20:00 h y durmieron bajo redes intactas y sin tratar. Aproximadamente 100 hembras An de 5 días de edad, no alimentadas con sangre, murieron de hambre. Los mosquitos gambiae se liberaron en cada recinto cada noche de liberación, 15 minutos después de que los durmientes ingresaron a sus respectivas chozas. Los mosquitos fueron recapturados al día siguiente a las 05:00 horas dentro del recinto. Los mosquitos recolectados fueron devueltos al laboratorio del Institut Pierre Richet (IPR) en Bouake, Costa de Marfil, para calificar su mortalidad inmediata. A los mosquitos supervivientes se les proporcionó una solución de miel al 10% y se puntuó cualquier mortalidad retrasada hasta 72 h después.

La evidencia de estudios previos de semicampo sugiere que el tubo insecticida produce aproximadamente un 50% de reducción en la supervivencia de los mosquitos durante la noche12,13,16,17. En base a esto, se determinó para cada tratamiento en el software R utilizando el paquete “pwr” el número de noches de liberación necesarias para detectar una reducción del 50 % en la supervivencia con un poder del 80 % y un nivel de significancia del 5 %. Se realizaron ocho réplicas de liberación-recaptura para cada tratamiento, que según el cálculo del tamaño de la muestra estuvo por encima del número requerido para demostrar el tamaño del efecto esperado.

Se realizaron ensayos de susceptibilidad a insecticidas para medir la susceptibilidad a los componentes activos de los MILD y al pirimifos metílico en el An local. población de mosquitos gambiae. Se probaron concentraciones selectivas de los piretroides deltametrina (0,05%), permetrina (0,75%), alfa-cipermetrina (0,05%) y pirimifos metílico (0,25%) en cilindros de la OMS siguiendo las directrices de la OMS. También se probó en los ensayos una concentración más alta de pirimifos metílico (1%). Los ensayos sinérgicos se realizaron exponiendo previamente a los mosquitos a PBO, que neutraliza la actividad del citocromo P450 implicado en el metabolismo de los piretroides en los mosquitos. Debido a problemas de estabilidad del clorfenapir en papel de filtro, se utilizaron bioensayos en botellas adaptados del Centro de Control y Enfermedades (CDC) para medir la resistencia al clorfenapir. Los frascos se recubrieron con clorfenapir a la dosis selectiva de 50 µg/ml42. Se expusieron cuatro réplicas de 25 mosquitos hembra (alimentados con azúcar, de 2 a 3 días de edad) durante 1 hora a papeles o botellas tratados con insecticida. La mortalidad se registró a las 24 h (piretroides) y a las 72 h (clorfenapir) post-exposición. Los mosquitos del lote de control se mantuvieron durante 72 h antes de anotar la mortalidad.

Se evaluó la actividad residual de los métodos de administración alternativos de mejor rendimiento (techo PermaNet 3.0 y tubo de PVC recubierto de metilo con pirimifos) en los experimentos de liberación-recaptura.

Se probaron cuatro piezas de 30 cm x 30 cm de malla PermaNet 3.0 y cuatro tubos de PVC tratados con pirimifos metílico en dosis de 1 g/m2 y 10 g/m2 utilizando los ensayos de tubos de alero descritos anteriormente16. Se realizaron pruebas en las piezas de red y en los tubos tratados a intervalos mensuales. Para evaluar la descomposición de la IA en condiciones realistas, las piezas de los MILD (instalados en tubos) y los tubos tratados con IRS se almacenaron entre las pruebas en orificios perforados al nivel del alero en una cabaña experimental del instituto. Para cada bioensayo se analizaron cuatro réplicas de 25 mosquitos de 5 días de edad, no alimentados con sangre y carentes de azúcar durante 6 horas. Los mosquitos de intervención y control se monitorearon durante hasta 72 h antes de calificar la mortalidad posterior a la exposición.

Cuando la mortalidad disminuyó por debajo del 50%, las muestras de las redes se lavaron una vez y se volvieron a analizar en los bioensayos del tubo del alero. El lavado de redes se realizó siguiendo las directrices de la OMS43. Brevemente, las piezas se lavaron individualmente durante 10 min en una solución jabonosa (savon de Marseille a 2 g/L de agua desionizada) utilizando un baño agitador ajustado a 155 movimientos/min y 30 °C. Luego las muestras se enjuagaron dos veces con agua limpia durante 10 minutos y se dejaron secar durante 3 a 4 horas. Las muestras de redes lavadas se analizaron sólo después de la regeneración completa del ingrediente activo (1 día)44.

El contenido de deltametrina y butóxido de piperonilo se determinó en el panel del techo de la red PermaNet 3.0 sin lavar en el mes 0 y en las muestras lavadas en el mes 2. La extracción de deltametrina y PBO se realizó utilizando el método CIPAC45. Ambos compuestos se extrajeron a reflujo con xileno durante 30 minutos en presencia de ftalato de dioctilo como estándar interno y ácido cítrico. Posteriormente se midieron las concentraciones de deltametrina y PBO mediante cromatografía de gases con detección de ionización de llama (GC-FID).

Todo el análisis estadístico se realizó utilizando el software R versión 3.5.3. Los datos de eficacia residual entre tratamientos se analizaron utilizando modelos lineales generalizados (GLM) con el paquete "arm". Los modelos incluyeron tratamientos con insecticidas como variable independiente y la mortalidad de mosquitos como resultado. También se incluyeron en los modelos las interacciones entre insecticidas y el intervalo de prueba de eficacia residual. Se realizaron comparaciones por pares con el modelo final utilizando el paquete "multcomp". Para los experimentos de liberación-recaptura, se ajustaron a los datos modelos lineales mixtos generalizados (GLMM) con una distribución binomial y una función de enlace logit utilizando el paquete "lme4". Los modelos incluyeron el tratamiento como efecto fijo. Las noches de estudio de encierro, durmientes y liberación-recaptura se trataron como efectos aleatorios. La importancia del efecto fijo en el modelo se probó mediante la prueba de razón de verosimilitud (LRT). Los datos del bioensayo de susceptibilidad se analizaron mediante una prueba de χ 2 cuadrado con corrección de continuidad de Yates.

La autorización ética para el estudio se obtuvo del comité de revisión de ética de la Escuela de Higiene y Medicina Tropical de Londres y del Comité Nacional de Ética de Costa de Marfil. Los que dormían en cabañas eran todos hombres y mayores de 18 años. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de todos los voluntarios que participaron en el estudio antes de los experimentos de liberación y recaptura. Todos los experimentos se llevaron a cabo de acuerdo con las directrices nacionales e internacionales pertinentes.

La bioeficacia y la actividad residual de los insertos tratados con beta-ciflutrina recolectados en las aldeas de estudio se presentan en la Fig. 2. Se realizaron cinco rondas de retratamientos con insertos durante los dos años del ensayo controlado aleatorio grupal. La mortalidad de los mosquitos resistentes a los piretroides expuestos a los insertos tratados con beta-ciflutrina durante las dos primeras rondas de tratamiento fue generalmente < 80 % en sólo tres meses después del tratamiento (Fig. 2). Sin embargo, la beta-ciflutrina pareció más duradera en rondas posteriores, matando a más del 80% de los An resistentes a los piretroides locales. mosquitos gambiae durante el período de seguimiento de 4 meses.

Mortalidad promedio de An. resistente a piretroides. mosquitos gambiae expuestos a insertos tratados con beta-ciflutrina recuperados de las aldeas de prueba. Las barras representan la mortalidad promedio de las 20 aldeas de EaveTubes. La ronda indica el ciclo de retratamiento del inserto realizado durante la prueba de Eave Tubes; La Ronda 1 tuvo lugar entre marzo de 2017 y mayo de 2017; Ronda 2: julio de 2017 y agosto de 2017; Ronda 3: diciembre de 2017 a enero de 2018; Ronda 4: abril de 2018 a mayo de 2018 y Ronda 5: octubre de 2018 a noviembre de 2018. Las barras de error indican intervalos de confianza del 95 %.

Las tasas de mortalidad de An. gambiae expuestos a las concentraciones selectivas de los ingredientes activos en PermaNet 3.0, Interceptor G2, Olyset Plus y al pirimifos metílico se presentan en la Fig. 3. La mortalidad con los insecticidas piretroides fue inferior al 25%, lo que indica una alta prevalencia de resistencia a esta clase de insecticida. La exposición previa al PBO resultó en un aumento significativo de la mortalidad en An. resistente a los piretroides. mosquitos gambiae, del 17 al 38% con permetrina (χ21 = 10,69, P = 0,001) y del 23 al 95% con deltametrina (χ21 = 107,8, P < 0,001). Mientras que An. Los mosquitos gambiae mostraron una alta resistencia a la concentración discriminante de pirimifos metilo al 0,25% (mortalidad del 54,7%), se restableció la susceptibilidad efectiva (mortalidad del 100%) cuando la dosis se incrementó cuatro veces al 1%. El clorfenapir produjo una mortalidad del 98%, lo que confirma la susceptibilidad a este insecticida no neurotóxico.

Mortalidad (%) de An silvestre. gambiae sl de Bouaké, Costa de Marfil, expuesta a insecticidas en los bioensayos de susceptibilidad de la OMS. Las barras de error indican intervalos de confianza del 95%. *Los ensayos de susceptibilidad con el insecticida pirrol clorfenapir se realizaron utilizando ensayos en botellas de los CDC.

Los resultados de los experimentos de liberación y recaptura durante la noche se resumen en la Tabla 1. Un total de 4774 hembras An. Los mosquitos gambiae fueron liberados durante el período del estudio de liberación-recaptura. La proporción de mosquitos recapturados fue consistentemente alta en todos los experimentos (> 89% de tasa de recaptura de mosquitos).

Mortalidad de An. Gambiae liberada fue significativamente mayor con todos los tubos insecticidas (21,6–66,8%), en comparación con el tubo de control no tratado (< 5%) (P < 0,001).

Los insertos tratados con beta-ciflutrina al 10% mataron una mayor proporción de An resistentes a los piretroides. gambiae (62,8%) que cualquiera de las redes de nueva generación (P < 0,001). PermaNet 3.0 fue el mosquitero de mejor rendimiento, matando aproximadamente la mitad de los mosquitos recapturados (50,4%) y la diferencia en la tasa de mortalidad en comparación con Olyset Plus (25,9%) y Interceptor G2 (21,6%) fue significativa (P <0,001). Aunque la mortalidad con Olyset Plus fue mayor que con Interceptor G2, la diferencia en eficacia no fue significativa (P = 0,35).

La mortalidad con el tubo tratado con pirimifos metilo al 10% (66,8%) fue mayor que con todos los MILD (21,6–50,4%), P <0,001), pero no difirió significativamente de la beta-ciflutrina (62,8%, P = 0,57).

Según los resultados de los experimentos de liberación y recaptura, solo se evaluó más a fondo la eficacia residual de PermaNet 3.0 y los tubos recubiertos de metilo con pirimifos en diferentes momentos (Figs. 4, 5).

Actividad residual en bioensayos ET de muestras de redes de PermaNet 3.0 (techo) LN analizadas contra mosquitos Anopheles gambiae resistentes a piretroides de Bouake con 1 h de exposición y 24 h de recuperación. Las barras de error indican los intervalos de confianza del 95%. “Después del lavado” corresponde a las muestras netas del mes 2 lavadas 1 vez.

Actividad residual en bioensayos ET durante 2 meses de tubo de PVC recubierto con pirimifos metílico a 1 g/m2 y 10 g/m2 probado contra mosquitos Anopheles gambiae resistentes a piretroides de Bouaké con 1 h de exposición y 24 h de recuperación. Las barras de error indican los intervalos de confianza del 95%.

Las muestras de PermaNet 3.0 LN en tubos mataron una proporción significativamente mayor de An. mosquitos gambiae en comparación con el mosquitero de control no tratado (<5% de mortalidad, Fig. 4). La mortalidad con la nueva red PermaNet 3.0 fue del 98,1%; sin embargo, la eficacia disminuyó significativamente con el tiempo, hasta el 77,8 % en el mes 1 (P = 0,005) y el 45,2 % en el mes 2 (P <0,001). El lavado de PermaNet 3.0 después del mes 2 resultó en un aumento significativo de la mortalidad en comparación con el PermaNet 3.0 sin lavar en el mes 2 (de 45,2 a 76,6, P <0,01).

Ambas dosis de pirimifos metílico (0,25% y 1%) dieron como resultado una mortalidad >98% en An resistente a los piretroides. gambiae en el mes 0 (P = 0,96, Fig. 5). Aunque la dosis más alta seguía siendo eficaz en el mes 1 (> 80 % de mortalidad), hubo una disminución significativa de la eficacia del 75 % con la dosis más baja (P <0,01). Para el mes 2, la eficacia con pirimifos metílico al 1% disminuyó aproximadamente un 50% en comparación con el mes 0, pero la reducción de la actividad fue mucho mayor con pirimifós metílico al 0,25% (hasta un 86%). Esto indica una persistencia dependiente de la dosis, ya que la dosis más alta de pirimifos metílico conserva una eficacia residual significativamente mayor durante el período de prueba de 2 meses.

El contenido medio de deltametrina y PBO en las piezas de mallas PermaNet 3.0 se presenta en la Tabla 2. La concentración inicial de deltametrina (4,09 g/kg) en PermaNet 3.0 estaba cerca de la dosis objetivo de 4 g/kg ± 25 %. Asimismo, la dosis del sinérgico PBO (24,1 g/kg) en PermaNet 3.0 sin lavar estuvo cerca de la concentración objetivo de 25 g/kg ± 25 %. El contenido medio de deltametrina en la malla PermaNet 3.0 de 2 meses de antigüedad después de un lavado fue de 3,5 g/kg, que todavía estaba dentro del rango de concentración objetivo (3-5 g/kg), aunque el contenido de PBO se redujo a la mitad (de 24,1 a 5 g/kg). 11,42 g/kg) (Tabla 2).

Con el esfuerzo internacional por identificar nuevos enfoques para controlar la malaria, existe un interés creciente en la modificación de viviendas que podría reducir el riesgo de transmisión de la malaria. El In2Care EaveTube es un ejemplo de tal intervención. Está diseñado para bloquear los puntos de entrada de mosquitos y matarlos cuando intentan ingresar a la casa, mediante la inserción de redes electrostáticas tratadas con insecticida en su camino hacia el interior de la casa a través del espacio del alero. El presente estudio se basa en trabajos previos sobre el potencial de ruptura de la resistencia de las redes tratadas electrostáticamente con insecticidas en polvo en condiciones de laboratorio y de semicampo. El objetivo del presente estudio fue 1) evaluar la eficacia residual de los insertos tratados con beta-ciflutrina colocados en casas de aldeas habitadas como parte del CRT, y 2) explorar más a fondo tecnologías alternativas para administrar insecticidas en tubos utilizando una combinación de laboratorio y experimentos de semicampo.

La bioeficacia y la actividad residual de la beta-ciflutrina en los insertos desplegados en las aldeas de prueba mostraron una mortalidad de mosquitos inferior al 80 % cuatro meses después del tratamiento durante las dos primeras rondas, a pesar de un impacto mayor (> 80 %) en las rondas posteriores. Aunque los insertos recién tratados fueron bioeficaces contra los mosquitos resistentes a los piretroides, la actividad residual registrada en el presente estudio fue mucho más corta que en un estudio anterior que mostró >80% de mortalidad durante más de 9 meses16. Esta disparidad podría deberse a diferencias en el método de aplicación de insecticidas; Los insertos colocados en las aldeas de prueba se trataron utilizando una "máquina de aplicación de insecticida"39 desarrollada por In2Care, mientras que en el estudio anterior, los insertos se trataron a mano16. Es posible que la cantidad de insecticida depositada mediante el tratamiento mecánico fuera menor que la depositada mediante el tratamiento manual. Esto parece probable ya que la primera ronda de aplicación fue particularmente pobre y el aparato de aplicación se modificó posteriormente para entregar más polvo con una cobertura más uniforme, y esto parece reflejarse en una persistencia mejorada. La corta eficacia residual del inserto tratado con beta-ciflutrina informada en el CRT sugiere que será necesario un nuevo tratamiento con insecticida con alta frecuencia en entornos de transmisión de malaria durante todo el año. Para abordar la escasa eficacia residual, recientemente se han realizado un par de estudios de eficacia residual para detectar e identificar productos con una acción efectiva de mayor duración. Se demostró que el polvo de deltametrina aplicado en una dosis del 5 % proporciona un control duradero tanto de los mosquitos Anopheles susceptibles (100 % de mortalidad en 18 meses)46 como de los resistentes (> 95 % de mortalidad en 12 meses)47 en condiciones de uso en aldeas.

Mientras que los mosquitos hembra de los vectores endófilos de la malaria descansan en las paredes de las casas tratadas con insecticida el tiempo suficiente para absorber una dosis letal de insecticida incluso cuando se utilizan productos químicos de acción lenta34,48, la evidencia de estudios filmados muestra que los mosquitos que intentan ingresar a las viviendas de las personas a través de los huecos de los aleros en busca de sangre pasan en promedio < 5 minutos en insertos tratados con insecticida49. Esto sugiere que, para ser efectivo, el insecticida en el tubo debe tener los atributos de matar rápidamente y alta toxicidad con capacidad para controlar mosquitos resistentes a los insecticidas con un tiempo de exposición de solo unos minutos. El actual sistema de administración de insecticida utilizado en la estrategia EaveTube (el recubrimiento electrostático) cumple con estos criterios y se demostró que evita la resistencia incluso en escenarios de tiempo de contacto transitorio a través de una mayor biodisponibilidad y una alta transferencia de insecticida20. Aunque el recubrimiento electrostático tiene potencial demostrativo, el desarrollo de nuevos insecticidas y nuevas formulaciones brinda oportunidades para métodos alternativos de administración de insecticidas en el señuelo doméstico letal. El rendimiento en semicampo de las redes de MILD y tubos recubiertos con pirimifos metílicos de nueva generación se evaluó en cabañas experimentales y se comparó con un inserto tratado con beta-ciflutrina al 10%. La tasa de mortalidad con beta-ciflutrina (63%) estuvo en el mismo rango que las tasas de mortalidad producidas por tubos tratados con pirimifos metílico (66,8%). La mortalidad observada fue ampliamente consistente con los resultados de estudios previos de EaveTubes tratados con insecticida realizados en el mismo sitio del estudio y en África Oriental12,13,16,17. Vale la pena señalar que la mortalidad de ~ 50 % inducida por estos tratamientos corresponde a la proporción real de mosquitos hembra que entraron en contacto con el tubo durante una noche de estudio de liberación y recaptura (~ 44 %)16.

Según un reciente estudio de modelado matemático50, se prevé que el nivel de eficacia logrado con la parte superior de la red y el tubo PermaNet 3.0 tratados con pirimifos metílico (> 50 % de mortalidad) en experimentos de liberación y recaptura tendrá un impacto significativo en la transmisión de la malaria. Esto sugiere que se podría utilizar un modo alternativo de administración de insecticidas, incluidos trozos de red de MILD sinérgicos y tubos de alero sumergidos en una solución de insecticida (metil pirimifos), en el enfoque de “señuelo doméstico letal” para el control de la malaria.

Aunque todos los MILD de nueva generación probados fueron eficaces contra mosquitos hembra resistentes a los piretroides en la prueba de semicampo, la magnitud del impacto fue significativamente menor con Olyset Plus (permetrina y PBO) e Interceptor G2 (alfa-cipermetrina y clorfenapir) que con PermaNet 3.0 (deltametrina y PBO). La diferencia entre el techo de los MILD PermaNet 3.0 y Olyset Plus probablemente se deba a la diferencia en los niveles de toxicidad de los piretroides en los mosquiteros. PermaNet 3.0 está impregnado con deltametrina piretroide tipo II, mientras que Olyset Plus está tratado con permetrina piretroide tipo I. Existe evidencia de que los piretroides de tipo II, que contienen un grupo alfa ciano, son más tóxicos que los piretroides de tipo I51. Esto está respaldado por los resultados de los ensayos de susceptibilidad de la OMS en los que la deltametrina mató una proporción significativamente mayor (95%) de mosquitos resistentes a los piretroides preexpuestos a PBO en comparación con la permetrina (38%). Además de la diferencia en el tipo de piretroide utilizado en estas mosquiteras, la dosis de PBO en el techo de PermaNet 3.0 (25 g/kg) es casi tres veces mayor que la de Olyset Plus LN (10 g/kg).

El rendimiento del Interceptor G2 de doble actividad fue inesperado dada la evidencia previa de estudios experimentales en cabañas con IG2 LN ocupados por humanos que demostraron una alta eficacia contra mosquitos salvajes resistentes a los piretroides que vuelan libremente32,52. La susceptibilidad al clorfenapir se confirmó en bioensayos en frascos de los CDC. Sin embargo, la eficacia de este insecticida no neurotóxico depende de varios factores, incluida la duración de la exposición y la actividad circadiana del mosquito30. El clorfenapir es un proinsecticida que las enzimas P450 convierten en su forma potente durante la noche, cuando los mosquitos están activos. Debido a que los estudios de liberación y recaptura se realizaron durante la noche, es poco probable que la baja mortalidad observada fuera resultado de que el clorfenapir no se metabolizara a su forma tóxica. Por otro lado, dado que la interacción entre los mosquitos que buscan huéspedes y los tubos es relativamente transitoria en EaveTubes49,53, es posible que la duración de la exposición en el mosquitero de mezcla no fuera lo suficientemente larga como para que los mosquitos recibieran una dosis letal de clorfenapir. lo que podría explicar la baja mortalidad inducida por el Interceptor G2.

La eficacia residual de las alternativas en los tubos fue baja y ninguno de los productos mostró un control eficaz de los mosquitos resistentes a los piretroides más allá de los 2 meses. El pirimifos metílico tuvo una vida corta, incluso cuando se utilizó una concentración más alta. La baja persistencia de Actellic CS informada en el presente estudio contrasta con los resultados de cabañas experimentales anteriores y ensayos controlados aleatorios que demuestran una actividad residual mucho más prolongada del pirimifos metílico (≥ 75% de mortalidad durante ~ 1 año) en sustratos de paredes que se encuentran comúnmente en casas rurales africanas33. 54. La baja persistencia se debió potencialmente a la diferencia en el tipo de sustrato (pared de cemento versus tubo de plástico). También podría ser que la acumulación de polvo y factores ambientales como la humedad, la temperatura y la exposición a los rayos UV hayan contribuido a la rápida disminución de la actividad en los tubos tratados55. Tratar los propios insertos, que están en el interior de los tubos en línea con el lado interior de la pared de la casa, podría reducir potencialmente la exposición a algunos de estos elementos. Además, independientemente de los desafíos actuales para la persistencia, cabe señalar que la mortalidad por pirimifos metílico se debió al tratamiento del tubo y no al inserto. Estos resultados sugieren que podría ser posible aumentar el impacto de EaveTubes, ya que tratar tanto los tubos como el inserto podría aumentar la zona de destrucción total.

La actividad residual de los ingredientes activos en la nueva generación de LN, PermaNet 3.0 (techo), también fue corta y las tasas de mortalidad disminuyeron por debajo del 50% en 2 meses. Dado que los mosquiteros estuvieron directamente expuestos a las condiciones ambientales, es probable que los mismos factores mencionados anteriormente se hayan combinado para degradar el insecticida en los mosquiteros. El lavado del techo con PermaNet 3.0 resultó en una recuperación parcial de la eficacia, lo que fue consistente con los resultados del análisis químico. De hecho, aproximadamente la mitad de la concentración inicial de PBO permaneció en la red PermaNet 3.0 de dos meses después de un lavado, lo que pareció suficiente para neutralizar las enzimas metabólicas y restaurar la eficacia de la red hasta cierto punto. Sin embargo, la rápida disminución del contenido de PBO podría afectar la persistencia de los aleros.

Los mosquiteros probados en el presente estudio se tratan con concentraciones establecidas de insecticidas según su uso. Sin embargo, dado que los mosquiteros se despliegan en tubos que se colocan a la altura de los aleros y, por lo tanto, fuera del alcance de los residentes de las casas, se podrían considerar dosis de insecticidas en los mosquiteros más altas que las recomendadas actualmente y productos químicos no permitidos en los mosquiteros debido a preocupaciones de seguridad para mejorar la eficacia y duración de la acción efectiva. Asimismo, basándose en la eficacia dependiente de la dosis y el patrón de persistencia con pirimifos metílico y la posición de los tubos al nivel del alero, los tubos podrían tratarse con concentraciones más altas de insecticidas para proporcionar un control prolongado de los mosquitos resistentes a los insecticidas y al mismo tiempo minimizar la exposición de los ocupantes de la casa.

El polvo de beta-ciflutrina mostró una persistencia menor en los insertos In2Care EaveTube tratados utilizados en el CRT que lo sugerido en estudios anteriores, posiblemente debido a cambios en los métodos de aplicación del polvo. En la primera ronda de aplicación en el CRT, la persistencia fue inferior a 2 meses. Las modificaciones a la tecnología de aplicación del polvo aumentaron este tiempo a aproximadamente 4 meses en rondas de tratamiento posteriores. Es probable que las mejoras en la formulación, los métodos de aplicación y posiblemente el uso de diferentes activos puedan aumentar aún más la persistencia. Además, otros tipos de métodos de administración (y activos asociados) también podrían abrir oportunidades para mejorar la persistencia y crear nuevas posibilidades para el manejo de la resistencia. El estudio actual proporcionó una prueba de principio de que los tratamientos tipo MILD e IRS podrían usarse para administrar insecticidas dentro de un EaveTube. Sin embargo, ninguno de estos productos parecía superior a los tratamientos en polvo. En general, esta investigación apunta a la necesidad de seguir desarrollando productos para explorar el potencial de esta prometedora herramienta de control.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado.

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Esta investigación fue financiada por una subvención a la Universidad Estatal de Pensilvania de la Fundación Bill y Melinda Gates, número de subvención OPP1131603. Estamos muy agradecidos con In2Care por suministrarnos los insertos EaveTube. Los autores agradecen a Melinda Hadi de Vestergaard por proporcionarnos muestras de redes PermaNet 3.0 y ayudar con el análisis químico.

Departamento de Control de Enfermedades, Escuela de Higiene y Medicina Tropical de Londres, Londres, Reino Unido

Welbeck A. Oumbouke y Raphael N'Guessan

Consorcio Innovador de Control de Vectores, IVCC, Liverpool, Reino Unido

Welbeck A. Oumbouke

Instituto Pierre Richet (IPR)/Instituto Nacional de Salud Pública (INSP), Bouaké, Costa de Marfil

Welbeck A. Oumbouke, Innocent T. Zran, Alphonsine A. Koffi, Yao N'Guessan, Ludovic P. Ahoua Alou, Rosine Z. Wolie y Raphael N'Guessan

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Antoine MG Barreaux, Eleanore D. Sternberg y Matthew B. Thomas

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Antoine MG Barreaux

CIRAD, UMR INTERTRYP, 34398, Montpellier, Francia

Antoine MG Barreaux

CIRAD, IRD, INTERTRYP, Univ Montpellier, 34000, Montpellier, Francia

Antoine MG Barreaux

Unidad de Investigación y Enseñanza en Genética, Biociencias de la UFR, Universidad Félix Houphouët-Boigny, Abidjan, Costa de Marfil

Rosine Z. Wolie

Grupo Internacional de Estadística y Epidemiología del Consejo de Investigación Médica (MRC), Escuela de Higiene y Medicina Tropical de Londres, Londres, Reino Unido

Jackie Cook

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Eleanore D. Sternberg

Departamento de Entomología y Nematología, Universidad de Florida, Gainesville, EE.UU.

Mateo B. Tomás

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WAO, RN, MBT, JC y EDS diseñaron el estudio. WAO, AMGB, IZT, YN, RZW y LPAA recopilaron los datos. WAO, AAK y AMGB supervisaron las pruebas de laboratorio y de campo. WAO analizó los datos y escribió el manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Welbeck A. Oumbouke.

EDS ocupaba una posición financiada por Vestergaard SA en el momento del estudio. Ningún otro autor posee intereses contrapuestos.

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Oumbouke, WA, Barreaux, AMG, Zran, IT et al. Explorar opciones alternativas de administración de insecticidas en un “señuelo doméstico letal” para el control de los vectores de la malaria. Informe científico 13, 4820 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-31116-7

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Recibido: 20 de octubre de 2022

Aceptado: 07 de marzo de 2023

Publicado: 24 de marzo de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-31116-7

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